Setahun setelah pertempuran melawan Arcane Order, penyihir hebat Hisirdoux 'Douxie' Casperan bersama mantan anggota Arcane Order, Nari, mencoba menjebak para pengejar mereka, Belloc dan Skrael, di dalam kereta bawah tanah yang melaju di Metro City. Mereka melancarkan serangan kejutan bersama Jim Lake Jr. dan kekasihnya, Claire Nunez.

Dalam pertarungan itu, Jim terluka, sementara sahabatnya, Toby Domzalski, secara tidak sengaja merusak rem kereta hingga tak bisa berhenti. Situasi makin kacau bagi Pangeran Krel, Steve Palchuk, dan Stuart yang bertugas menggunakan 'radiasi trifurcate' untuk menetralisir sihir para penyihir. Kereta pun meluncur keluar stasiun dan hampir menabrak toko di alun-alun kota, nyaris mencelakai warga.

Belloc dan Skrael kemudian memicu kebakaran, mengancam keselamatan banyak orang. Mereka menuntut Nari menyerahkan diri. Dalam momen genting, Douxie punya ide cerdas, ia menukar pikirannya dengan Nari.

Namun, Arcane Order tetap berhasil menangkap Nari, tanpa menyadari bahwa pikiran Douxie kini berada di dalam tubuhnya. Sementara itu, kelompok pahlawan sempat ditahan polisi sebelum akhirnya berhasil kabur.

Jim pulih di Camelot yang telah dibangun kembali, sekaligus mengetahui bahwa ibunya, Barbara, bertunangan dengan mantan guru sekaligus kepala sekolahnya, Strickler, seorang changeling. Tim kemudian bergabung dengan Ratu Aja Tarron dan Eli Pepperjack yang kini lebih dewasa.

Di sisi lain, Steve tanpa sadar mengalami kehamilan ajaib setelah mencium Aja untuk ketujuh kalinya. Blinky Galadrigal mengungkap rencana besar Arcane Order, membangkitkan para Titan dan mengumpulkan mereka di Arcadia Oaks, pusat alam semesta, untuk menyatukan kekuatan dan menciptakan ulang dunia dengan cara menghancurkan yang sekarang.

Saat itu, Arcane Order menyadari trik Douxie dan mengembalikan pikiran mereka ke tubuh masing-masing. Sebelum itu terjadi, Nari sempat memberi pesan penting kepada Jim, 'Trollhunter, buat konfigurasi kesembilan, Krohnisfere akan memperbaiki segalanya.'

Para pahlawan memasuki Meja Bundar dan menemukan bahwa Arcane Order sudah memulai ritual untuk menghancurkan Genesis Seals. Sayangnya, mereka gagal menghentikan ritual tersebut, dan setiap anggota Arcane Order berhasil mengendalikan Titan masing-masing.