Suzume Iwato adalah siswi SMA yang tinggal bersama bibinya, Tamaki, di sebuah kota kecil di Kyushu. Sejak kecil, Suzume kerap dihantui mimpi berulang tentang dirinya berjalan di kota yang hancur pada malam hari, lalu bertemu sosok bayangan yang mirip mendiang ibunya.

Suatu pagi dalam perjalanan ke sekolah, ia bertemu seorang pemuda misterius yang sedang mencari bangunan terbengkalai dengan pintu. Suzume pun memberi tahu soal sebuah pemandian air panas (onsen) tua yang sudah lama ditinggalkan.

Rasa penasaran membawa Suzume mengikuti pemuda itu ke lokasi onsen. Di sana, ia menemukan sebuah pintu berdiri sendiri tanpa bangunan, yang saat dibuka memperlihatkan hamparan ladang berbintang yang tak bisa ia masuki.

Tanpa sengaja, Suzume menendang patung kucing yang langsung berubah menjadi kucing sungguhan dan kabur. Panik, Suzume pun lari kembali ke sekolah.

Saat jam makan siang, Suzume melihat kepulan asap raksasa dari arah onsen terbengkalai—anehnya, tak satu pun orang lain bisa melihatnya. Ia kembali ke sana dan mendapati pemuda tadi sedang kesulitan menutup pintu yang mengeluarkan asap tersebut.

Suzume membantunya mengunci pintu dengan kunci tua. Asap pun menghilang, meski sebelumnya sempat memicu kerusakan akibat gempa di kota mereka. Suzume lalu membawa pemuda itu, Souta Munakata, yang terluka ke rumahnya.

Souta menjelaskan bahwa dirinya adalah seorang 'Closer', orang yang bertugas menemukan dan menutup pintu-pintu tertentu di tempat terbengkalai di seluruh Jepang. Jika pintu itu dibiarkan terbuka, makhluk supranatural bernama 'worm' akan keluar dan menyebabkan gempa bumi.

Namun, situasi makin aneh saat kucing dari onsen muncul kembali dan mengutuk Souta menjadi kursi berkaki tiga yang hidup. Meski kini berubah menjadi kursi, Souta tetap mengejar si kucing hingga naik feri menuju Ehime, dengan Suzume ikut menyusul.

Souta menjelaskan bahwa kucing tersebut adalah 'keystone', dan pelepasannya dari pintu onsen membuat 'worm' terlepas. Setibanya di Ehime, mereka menemukan unggahan media sosial warga yang memotret kucing itu dan menamainya 'Daijin'. Mereka kembali menutup pintu yang mengeluarkan 'worm' di sebuah sekolah terbengkalai.

Perjalanan berlanjut ke Kobe dengan menumpang kendaraan orang lain. Daijin menuntun mereka ke taman hiburan terbengkalai, tempat 'worm' hampir muncul lagi melalui gondola bianglala.

Di sana, Souta menjelaskan bahwa pintu-pintu tersebut adalah portal menuju Ever-After, tempat jiwa-jiwa pergi setelah kematian. Petualangan Suzume pun berubah menjadi perjalanan emosional yang penuh makna tentang kehilangan, ingatan, dan keberanian.