Film Miller's Girl bercerita tentang Cairo Sweet, siswi SMA berusia 17 tahun yang hidup sendirian di rumah mewah keluarganya di Tennessee. Kedua orang tuanya yang berprofesi sebagai pengacara sedang sering bepergian untuk urusan kerja, sehingga Cairo harus menyelesaikan tahun terakhir sekolahnya tanpa pengawasan mereka.

Di sekolah, ia mengikuti kelas menulis kreatif yang diajar oleh Jonathan Miller. Kecerdasan Cairo dalam dunia sastra langsung membuat Miller terkesan, apalagi ia ternyata sangat familiar dengan buku karya Miller sendiri berjudul Apostrophes and Ampersands. Sementara itu, Miller sebenarnya sudah lama tidak menulis sejak menikah dan menjadi guru, terlebih karena istrinya, Beatrice, yang juga penulis terkenal sering meremehkan kurangnya ambisi suaminya.

Suatu hari Cairo mendapat tugas penting yaitu menulis esai untuk pendaftaran kuliah ke Yale dengan topik "pencapaian terbesar dalam hidupnya". Masalahnya, ia merasa hidupnya terlalu datar dan tidak punya cerita besar untuk ditulis. Temannya, Winnie, kemudian memberikan ide yang cukup nekat, mengalami hubungan terlarang dengan guru demi mendapatkan pengalaman yang menarik.

Winnie bahkan berencana melakukan hal serupa dengan pelatih bisbol sekaligus guru fisika di sekolah mereka, Boris Fillmore, yang kebetulan adalah sahabat dekat Miller. Melihat kedekatan intelektual antara Cairo dan Miller, Winnie menyarankan agar Cairo mencoba menggoda gurunya tersebut.

Sejak saat itu, Cairo dan Miller mulai semakin sering menghabiskan waktu bersama di luar kelas, membicarakan buku, puisi, dan berbagai hal tentang budaya Tennessee. Miller kemudian memberi tugas menulis cerpen dengan gaya penulis favorit masing-masing murid. Cairo memilih meniru gaya penulis kontroversial Henry Miller. Meski sempat ragu karena gaya tulisan tersebut cukup provokatif, Miller akhirnya mengizinkannya.

Suatu hari Miller tanpa sengaja membawa ponsel Cairo, dan gadis itu meminta agar ponselnya dikembalikan langsung ke rumahnya. Ketika Miller datang ke mansion keluarga Cairo, ia disambut dengan penampilan yang menggoda. Situasi itu berujung pada momen ketika mereka berciuman di tengah hujan.

Pengalaman tersebut membuat Cairo terinspirasi menulis cerpen erotis tentang hubungan antara guru dan murid. Saat Miller membacanya sendirian, ia merasa terguncang sekaligus terangsang oleh isi cerita itu. Namun ketika membahasnya dengan Cairo, Miller justru menolak cerpen tersebut dan meminta ia menulis ulang. Menurutnya, tugas itu hanya meminta meniru gaya penulisan Henry Miller, bukan tema yang sama. Cairo langsung menuduh Miller sebagai pengecut dan munafik karena terlihat tertarik namun tidak berani mengakuinya.

Merasa tersinggung oleh penolakan itu, Cairo mengambil langkah balas dendam. Ia mengirim cerpen tersebut ke wakil kepala sekolah, Joyce Manor, untuk memancing penyelidikan tentang kemungkinan hubungan tidak pantas antara dirinya dan Miller. Di saat yang sama, Cairo juga memanfaatkan perasaan Winnie yang sebenarnya tertarik padanya. Ia meyakinkan Winnie untuk mengirim foto-foto intim mereka kepada Fillmore, yang membuat situasi semakin rumit ketika keduanya bahkan sempat berciuman.

Joyce Manor kemudian memanggil Cairo dan Miller secara terpisah untuk dimintai keterangan. Meski keduanya bersikeras tidak ada hubungan fisik yang melanggar aturan, Miller tetap harus menanggung konsekuensi sebagai orang dewasa dalam situasi tersebut. Ia akhirnya diskors dari sekolah.

Keputusan itu membuat hubungannya dengan Fillmore retak karena sahabatnya merasa Miller gagal menjaga batas sebagai guru. Di rumah, konflik dengan istrinya juga memuncak hingga Miller meluapkan kemarahan yang selama ini ia pendam, bahkan menyinggung betapa toksiknya pernikahan mereka.

Winnie yang mulai menyadari dampak besar dari tindakan Cairo mencoba membujuknya untuk mencabut tuduhan terhadap Miller. Namun Cairo menolak mentah-mentah. Ia bahkan menyebut kejatuhan Miller sebagai “pencapaian terbesar dalam hidupnya”. Ketika Winnie mengancam akan bersaksi melawan Cairo, gadis itu justru memerasnya dengan foto-foto yang mereka ambil bersama, foto yang bisa membuat Fillmore ikut diskors jika tersebar.

Cairo kemudian menuliskan seluruh pengalamannya dalam esai pendaftaran kuliah dengan gaya yang terinspirasi dari buku Miller. Menjelang sidang sekolah, Cairo dan Miller sempat bertemu di luar gedung. Tanpa banyak kata, Cairo hanya menatap gurunya dengan ekspresi yang sulit dibaca, matanya berkaca-kaca namun penuh misteri. Sesaat kemudian, ia tersenyum tipis, meninggalkan hubungan mereka sebagai kisah yang penuh ambiguitas.

Penulis: Della Deswita Maharani