Pada tahun 1974, sebuah meteorit misterius yang membawa landak luar angkasa bernama Shadow jatuh di Oklahoma. Nggak lama, militer Amerika langsung mengambil alih benda itu. Di sebuah fasilitas penelitian rahasia milik G.U.N. (Guardian Units of Nations), ilmuwan jenius Profesor Gerald Robotnik meneliti kekuatan Shadow. Di sana, Shadow berteman dekat dengan Maria, cucu Gerald yang lembut hati. Tapi malam yang seharusnya jadi awal kebebasan mereka berubah jadi tragedi — saat mereka mencoba kabur dari fasilitas itu, terjadi ledakan besar yang menewaskan Maria. Kapten Walters, pemimpin operasi itu, menutup seluruh proyek, memenjarakan Gerald, dan membekukan Shadow dalam kondisi tidur panjang.

Lompat ke tahun 2024, seseorang yang misterius berhasil meretas sistem penjara G.U.N. di lepas pantai Jepang dan membangunkan kembali Shadow yang kini dipenuhi amarah dan dendam. Sementara itu, Sonic sedang merayakan ulang tahun kedatangannya di Bumi bersama Tails, Knuckles, dan orang tua angkatnya, Tom serta Maddie Wachowski, di Green Hills, Montana. Ketenangan itu nggak berlangsung lama karena Direktur Rockwell dari G.U.N. datang membawa misi penting: dia butuh bantuan “Team Sonic” untuk menangkap Shadow yang berkeliaran di Tokyo. Tapi ternyata, Shadow terlalu kuat — dia berhasil mengalahkan mereka dan kabur begitu saja.

Saat mereka mencari tahu lebih jauh, Sonic dan kawan-kawan bertemu lagi dengan Komandan Walters yang sekarang sudah naik jabatan. Walters menceritakan masa lalu Shadow, tapi belum sempat menjelaskan semuanya, markas mereka diserang drone milik Dr. Ivo Robotnik. Walters terluka parah dan sempat memberikan sebuah kartu kunci misterius pada Sonic sebelum meninggal. Rockwell yang menemukan kartu itu kemudian berbalik arah dan justru menjadi ancaman baru bagi Team Sonic.

Dalam pencariannya, Sonic dan timnya bertemu Agent Stone, asisten Robotnik yang ngotot mengaku nggak terlibat dalam serangan. Mereka pun akhirnya membuat aliansi yang agak canggung dengan Robotnik dan bersama-sama melacak keberadaan drone yang dicuri ke fasilitas G.U.N. yang sudah lama ditinggalkan. Di sana, terungkap kalau Gerald — yang ternyata kakek Robotnik — adalah dalang di balik kebangkitan Shadow dan pencurian teknologi itu. Gerald menjelaskan bahwa kartu kunci yang dibawa Sonic adalah satu dari dua kunci yang dibutuhkan untuk mengaktifkan Eclipse Cannon, senjata luar angkasa raksasa yang bisa menembak dan menghancurkan apa pun di Bumi. Gerald berencana menembaknya ke markas G.U.N. di London, dan Robotnik malah setuju buat bantuin dia. Shadow kemudian mencuri kartu itu dan menciptakan lubang hitam buat menghancurkan fasilitas sebelum kabur bareng Robotnik dan Stone.

Team Sonic berhasil lolos lewat portal cincin dan memanggil Tom dan Maddie buat bantu mereka mencuri kartu kunci kedua dari markas G.U.N. Dalam penyusupan yang tegang, Tom berhasil mendapatkan kartunya dengan menyamar sebagai Walters. Tapi Shadow yang marah besar karena percaya Tom bagian dari G.U.N. menyerangnya dengan brutal dan mengambil kartu itu. Akibatnya, Robotnik bisa meluncurkan Eclipse Cannon ke orbit. Sonic yang murka langsung bertindak — dia mengambil Master Emerald, menggabungkannya dengan tujuh Chaos Emeralds, dan berubah jadi Super Sonic.

Terjadi pertarungan dahsyat antara Sonic dan Shadow, yang juga menyerap kekuatan Chaos Emeralds dan berubah jadi super versi dirinya sendiri. Setelah duel epik, Sonic berhasil mengalahkan Shadow, tapi dia sadar bahwa Shadow bukan jahat — hanya tersesat dalam dendam. Sonic lalu berbicara tentang kehilangan sosok Longclaw dan mengingatkan bahwa cinta pada orang yang sudah tiada jauh lebih penting daripada balas dendam. Mendengar itu, Shadow luluh dan memutuskan membantu Sonic menghentikan Eclipse Cannon.

Namun, di sisi lain, Gerald mengungkap niat aslinya: bukan cuma mau menghancurkan markas G.U.N., tapi juga seluruh Bumi — bahkan dirinya sendiri — demi membalas kematian Maria. Robotnik yang kaget berusaha membatalkan rencana itu, tapi Gerald malah menghancurkan konsol kendali. Untungnya, Tails dan Knuckles datang tepat waktu dan berhasil mendorong Gerald ke reaktor, menghentikan proses peluncuran. Sonic dan Shadow lalu menahan tembakan meriam raksasa itu bersama-sama, sementara Robotnik dan timnya mengarahkan meriam menjauh dari Bumi, meskipun sebagian Bulan ikut terpotong karena efeknya.

Sonic kehilangan kesadarannya setelah kehabisan energi, tapi Tails dan Knuckles berhasil menyelamatkannya dan membawanya pulang lewat portal ke Green Hills. Saat inti meriam mulai meledak, Robotnik sempat meninggalkan pesan terakhir, mengakui Stone sebagai satu-satunya sahabat sejatinya. Ia dan Shadow pun mengorbankan diri untuk menjauhkan Eclipse Cannon dari Bumi sebelum meledak.

Akhirnya, Sonic berdamai dengan Tails dan Knuckles, sementara Tom perlahan pulih dari luka-lukanya. Beberapa waktu kemudian, saat sedang balapan seru bareng Tails dan Knuckles, Sonic malah nyasar sampai ke luar New York dan dikepung oleh pasukan Metal Sonic — untungnya, dia diselamatkan oleh Amy Rose yang datang di saat tepat. Di tempat lain, Shadow ternyata masih hidup setelah ledakan Eclipse Cannon, menandakan petualangan mereka belum benar-benar berakhir.