Ruby Gillman, Teenage Kraken menghadirkan kisah coming of age penuh warna dengan deretan pengisi suara Lana Condor sebagai Ruby Gillman, Toni Collette sebagai sang ibu Agatha, Annie Murphy sebagai Chelsea Van Der Zee, Colman Domingo sebagai Paman Brill, Jane Fonda sebagai sang nenek Warrior Queen of the Seven Seas, Jaboukie Young White sebagai Connor, serta Sam Richardson sebagai Gordon Lighthouse. Film animasi ini menyelami kehidupan remaja yang ternyata jauh lebih rumit ketika identitas rahasia ikut terlibat.

Ruby Gillman, Teenage Kraken berlatar di kota pesisir Oceanside, tempat Ruby dan keluarganya hidup menyamar sebagai manusia biasa. Padahal, mereka adalah bangsa Kraken yang selama ini berusaha berbaur. Demi melindungi putrinya, Agatha melarang Ruby mendekati laut dalam bentuk apa pun, termasuk menghadiri acara prom sekolah yang digelar di atas laut. Larangan itu membuat Ruby merasa terkekang, apalagi ia hanya ingin menjalani hidup remaja normal dan lebih dekat dengan teman temannya, Margot, Trevin, dan Bliss.

Dorongan teman teman membuat Ruby memberanikan diri mengajak Connor, gebetan yang ia sukai, meski situasi berujung canggung. Sebuah kecelakaan membuat Connor tercebur ke laut, dan Ruby spontan melompat untuk menyelamatkannya. Tanpa disadari, air laut memicu perubahan besar dalam dirinya. Sementara Ruby mengalami transformasi rahasia di bawah laut, murid baru bernama Chelsea Van Der Zee justru mendapat pujian atas aksi penyelamatan tersebut.

Perubahan mulai terasa ketika Ruby melihat jari jarinya memiliki alat hisap bercahaya. Ia panik dan bersembunyi di perpustakaan sekolah, namun justru berubah menjadi Giant Kraken raksasa. Transformasi itu disaksikan oleh Chelsea dan Agatha, bersamaan dengan kemunculan Paman Brill yang dipanggil oleh energi Kraken Ruby. Agatha akhirnya menjelaskan kebenaran yang selama ini disembunyikan, bahwa perempuan dalam keluarga mereka akan berubah menjadi Giant Kraken super kuat saat berada di bawah laut.

Dengan bantuan Brill, Ruby diam diam pergi ke laut untuk bertemu neneknya, sang Warrior Queen of the Seven Seas. Di sana, Ruby mengetahui takdir besarnya sebagai calon pelindung samudra. Ia juga belajar tentang konflik panjang antara Kraken dan makhluk laut lain, terutama bangsa duyung. Ratu duyung Nerissa pernah hampir menguasai lautan lewat Trident of Oceanus, sebelum dikalahkan oleh Agatha yang kemudian menyembunyikan artefak tersebut dan memilih hidup sebagai manusia.

Masalah tak berhenti di situ. Ruby diserang oleh kapten laut Gordon Lighthouse yang dendam pada Kraken, namun diselamatkan oleh Chelsea yang akhirnya mengungkap jati dirinya sebagai duyung. Rekaman Gordon tentang Ruby dalam wujud Kraken viral, sementara Chelsea mengajak Ruby dalam petualangan laut dan mengusulkan pencarian Trident untuk mengakhiri perang. Ruby mulai menyadari bahwa tidak semua niat baik datang tanpa agenda tersembunyi.